紀州、根来に向かう侍たち。夕里弾正の命で根来忍者を捜し求めて来た者達だった。 弾正は全国支配に向けて邪魔となる信長の暗殺をもくろんでいたのだった。 根来の頭領、暗闇鬼堂は夜の世界の支配を手に入れることを条件にその依頼を引き受ける。 そして岐阜城に迫る水馬流馬。だがそこには赤影たちが控えていた。 赤影たちは一度は流馬を退けるが、赤影は再び襲撃を受け、行方不明となる。 翌朝、京に向けて出立した信長を根来忍者が襲う。

大怪魚に襲われた信長一行はなんとか逃げ出し、尾張を迂回して京へ上ることにする。 先行して下調べをする赤影たち。そこで根来の下忍を見つけ、赤影と白影はその隠れ家を探る。 だがそれは赤影たちをおびき出すための罠だった。一方青影は子供が行方不明になったのを不審に思い、近くの寺を探る。 そして渦巻一貫斎を見つけるが、捕まってしまう。信長を大筒で狙う一貫斎。 しかしそこへ赤影が現れ、一貫斎を倒す。だが一貫斎は瀕死の重傷を負いながらも忍法大怪魚で信長を襲う。

信長一行を襲う山彦多聞丸。赤影たちは応戦するが、その忍法によって逃げられる。 そこで用心のため途中で宿を取ることにした信長一行。それを知った多聞丸は金を必要としている女中をたぶらかし、井戸に薬を混ぜさせる。 そして多聞丸は女中を殺そうとする。だが赤影と青影がそれを阻む。次々と襲い来る根来の下忍、そして多聞丸。 赤影はなんとか多聞丸を倒すが、その隙に蟻怪獣ガバリが信長を襲う。

ガバリに襲撃され窮地に陥る白影と信長。だが赤影と青影が駆けつけ、また雨が降ってきたためガバリを撃退することに成功する。 出立する信長。そこで信長の家臣伝八郎たちは不審な人物を見かけ追いかける。それは蟻身眼兵衛で、彼らは捕まる。 赤影たちは行方不明になった家来たちを探すが、眼兵衛の罠に落ちて窮地に陥る。 その隙に鉄砲隊が信長一行を襲う。なんとか赤影たちは駆けつけ信長を助けるが、蟻怪獣ガバリが信長たちを襲う。

変装の名人百面鬼は白影に化け、信長の家来を惨殺する。そのために本物の白影は捕縛されてしまう。 赤影は根来の罠だと見破り、相手の出方をうかがうことにする。そこへ襲来する陽炎３兄弟の野火とつむじ。 赤影と青影は二人と戦うが、その隙に白影に化けた百面鬼が信長を襲う。 だがそこへ白影が現れ、次いで赤影と青影が現れる。そして百面鬼は敗れるが、最後にアゴンを呼び寄せる。

なんとかアゴンを撃退した赤影たち。そして信長は海路を進む準備を進める。 白影は陽炎兄弟を見つけて後をつけるが、それは罠であり下忍たちに襲撃される。 その隙に陽炎兄弟は信長が乗る船に爆薬を仕掛けようとする。 一方赤影は子供が行方不明になったと聞いて浜に探しに来て、親子が陽炎兄弟に捕まっているのを発見する。 白影と共に陽炎兄弟と戦う赤影。なんとか敵を倒すが、裏をかいて陸路を進んでいた信長がアゴンに襲われる。

風葉に加えて矢尻が信長暗殺のためやってくる。風葉は旅の娘に化けて赤影たちを油断させようとするが、実際は逆に赤影が娘を見張っていたのだった。 赤影と白影を相手に、風葉はアゴンを繰り出して戦う。だが、アゴンを操る笛を赤影に奪われてしまう。 一方その頃、矢尻は信長を襲撃していたが青影のせいで失敗。そこでドグマを呼び寄せて辺りを火の海にする。 追いつめられる青影と信長。そこへ駆けつけた赤影たちは、アゴンを使ってドグマを撃退しようとする。

鈴鹿峠へとさしかかった信長一行。風葉と矢尻はそこに罠を仕掛けて待ち構える。 風葉を見つけて追った赤影はドグマにやられ、また次いでやって来た白影も風葉に捕らえられる。 そして白影が持っていた合図ののろしを打ち上げられてしまい、信長たちは先に進み始めてしまう。 やがてやられたと見せかけていた赤影が白影を救いにくるが、矢尻のために体がしびれて動けなくなる。 そして矢尻は風葉を見捨て赤影たちとまとめて小屋を爆破し、一人でドグマと共に信長を襲う。

信長の護衛として、新たに白影の知り合いの伊賀忍者たちが加わった。彼らに警護されて進む信長の輿。 だがそれは空の輿だった。本当の信長は赤影たちと共に山道を進んでいた。 輿が空だということを知った流れ星左十は伊賀者を攻め立て、信長の居場所を知ろうとする。そして伊賀忍者は油断してつい信長の行き先を喋ってしまう。 やがて赤影たちの元に謎の老人が現れる。だがその正体は左十だった。左十は梟の精ガッポを呼び出し攻撃を加える。

京への道を急ぐ信長と赤影たち。陰ながら彼らを守る伊賀忍者たちは途中で怪しい琵琶法師に出会う。 その正体は魔風刑部だった。忍法石仏にやられる伊賀忍者たち。しかしなんとか危険を知らせるのろしを打ち上げることができる。 のろしを見た赤影と白影は現場へ急ぐ。そして刑部と出会った白影はやられてしまう。白影を介抱する赤影、そこで現れる刑部。 赤影はなんとか刑部を倒すが、その頃青影と信長は暗闇鬼堂と遭遇し、ジャコーに襲われていた。

駆けつけた赤影と共にジャコーからなんとか逃げ出した信長たちは、京に入る手段を探る。 しかし弾正のために京の関所は厳重な警戒がなされていた。白影は伊賀の仲間・ましらの甚内に渡りをつけ、京の商人から秘密の街道を聞き出す。 かくして京に入ろうとする信長。だがましらの甚内も京の商人も、すべて十六夜月心の変装だった。 十六夜月心はジャコーになって赤影たちに襲いかかる。なんとか月心の術を破る赤影。 だが暗闇鬼堂が信長と青影を誘拐してしまう。

暗闇鬼堂が告げた最終決戦の場所は根来・暗闇寺。赤影と白影はこれまでの戦いを思い返していた。 大怪魚との戦い、ガッポとの戦い、アゴンとの戦い、ガバリとの戦い、アゴンを使ってのドグマとの戦い、ドグマの最期、ジャコーとの戦い。 そして、暗闇鬼堂が信長と青影を誘拐した時を。

暗闇寺に捕らえられた信長と青影。根来にやって来た弾正は信長を斬ろうとするが、鬼堂は赤影たちをおびき寄せるため二人を生かしておくことにする。 そして鬼堂は忍法黄泉の法で忍獣たちを蘇らせる。
一方ましらの甚内は根来に味方するふりをして、道標を残しつつ暗闇寺に向かっていた。 だが鬼堂に真意を見抜かれ、斬られてしまう。鬼堂は道標を逆に利用して赤影と白影を別れさせる。 白影を襲う鬼堂。白影は鬼堂の術で炎の中に消える。
一方赤影はやられたふりをして下忍たちに混ざり暗闇寺に乗り込もうとするが、鬼堂に見破られる。 そして鬼堂は六大忍獣を集め赤影を襲う。その頃信長と青影は白影に救われ、弾正は信長に斬られる。 さすがの赤影も六大忍獣の前に形勢不利であったが、青影が黄泉の法の源である棺桶を破壊したことで形勢逆転。 忍獣は全滅する。ついに鬼堂と赤影の一騎打ち。鬼堂は赤影の術の前に敗れ去る。
そして信長は軍勢を率いて京に攻め入り、弾正の残った軍勢を壊滅させた。京に平和が戻ってきたのである。